Detection of Perkinsus marinus in a wild population of the horsemussel Modiolus capax from the southwestern Gulf of California
Keywords:
Baja California Sur, bivalves, diagnosis of infection, health condition, parasitologyAbstract
Background. After its transfaunation from the Atlantic Ocean has been reported, the protozoan Perkinsus marinus has expanded its list of hosts in several species of mollusks in the Pacific Ocean, both in cultivation and in wild populations. Goals. The presence of this parasite was evaluated in the horsemussel Modiolus capax, in the southwestern Gulf of California. Methods. 60 mussels were collected per annual season for one year (summer, autumn, winter 2019-spring 2020, N = 240), in the mining port of Santa Rosalía (SR), Baja California Sur, Mexico. Thioglycollate staining was used to detect presumptive hypnospores and the polymerase chain reaction (PCR) technique for its confirmation. The prevalence, parasite load and intensity of infection were obtained in each sampling. Results. Presumptive hypnospores of the parasite were detected with thioglycollate staining in almost 20% of the samples analyzed, of which only 5% were positive for confirmation with PCR. Neither the prevalence (6.66-33.33%) nor the parasite load (˂ 2.75 hypnospores/g) showed a tendency to increase with time; the intensity of infection ranged from negative to light. Salinity showed correlation with parasite load (r = 0.99, p = 0.002). Conclusions. The results suggest that M. capax in SR presented low susceptibility to the parasite, so its health is not compromised when hosting P. marinus. Although it is the first report of the protozoan in this mussel, continuous monitoring is recommended to know not only the health status of the bivalve in the region, but also of the other species of mollusks that inhabit there.
Downloads
References
Auderman, C., K. S. Reece & E. M. Burreson. 2004. Real-time PCR for detection and quantification of the protistan parasite Perkinsus marinus in environmental waters. Applied Environmental Microbiology 70: 6611-6618. DOI:10.1128/AEM.70.11.6611-6618.2004
Bushek, D. & S. K. Jr. Allen. 1996. Races of Perkinsus marinus. Journal of Shellfish Research 15:103-7.
Bushek, D., S.E. Ford & S.K. Allen. 1994. Evaluation of methods using ray’s fluid thioglycollate medium for diagnosis of Perkinsus marinus infection in the eastern oyster, Crassostrea virginica. Annual Review of Fish Diseases 4:201–217.
Cáceres-Martínez, J. & R. Vázquez-Yeomans. 2013. Enfermedades, parásitos y episodios de mortalidad de ostiones de importancia comercial en México y sus implicaciones para la producción. Ciencia Pesquera 21:5-48. Cáceres-Martínez, J. & R. Vázquez-Yeomans. 2014. Manual de buenas prácticas de manejo para el cultivo de moluscos bivalvos. OIRSA-OSPESCA, San Salvador.117 p.
Cáceres-Martínez, J., R. Vásquez-Yeomans, G. Padilla-Lardizábal & M.A. del Río-Portilla. 2008. Perkinsus marinus in pleasure oyster Crassostrea corteziensis from Nayarit, Pacific coast of Mexico. Journal of Invertebrate Pathology 99:66-73. DOI:10.1016/j.jip.2008.03.005
Cáceres-Martínez, J., M. García-Ortega, R. Vázquez-Yeomans, T.J. Pineda-García, N.A. Stokes & R.B. Carneige. 2012. Natural and cultured populations of the mangrove oyster Saccostrea palmula from Sinaloa, Mexico, infected by Perkinsus marinus. Journal of Invertebrate Pathology 110:321-325. DOI:10.1016/j.jip.2012.03.019
Cáceres-Martínez, J., L.H. Madero-López, G. Padilla-Lardizábal & R. Vásquez-Yeomans. 2016. Epizootiology of Perkinsus marinus, parasite of the pleasure oyster Crassostrea corteziensis, in the Pacific coast of Mexico. Journal of Invertebrate Pathology 139:12-18. DOI:10.1016/j.jip.2016.07.003
Cáceres-Martínez, J., R. Vásquez-Yeomans, P. Danigo & C. Reyes-Roel. 2018. Histological alterations in Pacific oysters Crassostrea gigas that survived a summer mortality event in Baja California, Mexico. Journal of Aquatic Animal Health 30:3138. DOI:10.1002/aah.10006
Cadena-Cárdenas, L., L. Méndez-Rodríguez, T. Zenteno-Savín, J. García-Hernández & B. Acosta-Vargas. 2009. Heavy metal levels in marine mollusks from areas with, or without, mining activities along the Gulf of California, Mexico. Archives of Environmental Contamination and Toxicology 57:96-102. DOI:10.1007/s00244-008-9236-0
Coan, E.V. & P. Valentich-Scott. 2012. Bivalve seashells of tropical west America: marine bivalve mollusks from Baja California to northern Peru (I). Santa Barbara Museum of Natural History, California. 1223 p.
Dantas-Neto, M.P., R. Maggioni, L.F.F. Nogueira, J.M. Forte, R.G. Feijó & R.C. Sabry. 2020. Perkinsus sp. infecting three important mollusks from Jaguaribe River estuary, Ceará, Brazil. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal Science 57(1):e158316. DOI:10.11606/ issn.1678-4456.bjvras.2020.158316
Dungan, C.F. & K.S. Reece. 2020. ASF Fish Health Section. SECTION 1-DIAGNOSTIC. Diagnostic Procedures for Finfish and Shellfish Pathogens. Chapter 5. Perkinsus spp. Infections of Marine Molluscs. Available online at: https://units.fisheries.org/fhs-fish-health-section-blue-book-2016/section-1-diagnostic/ (consultado el 20 marzo 2021).
Ek-Huchim, J.P., M.L. Aguirre-Macedo, M. Améndola-Pimenta, V.M. Vidal-Martínez, J.A. Pérez-Vega, R. Simá-Alvarez, I. Jiménez-García, R. Zamora-Bustillos & R. Rodríguez-Canul. 2017. Genetic signature analysis of Perkinsus marinus in Mexico suggests possible translocation from the Atlantic Ocean to the Pacific coast of Mexico. Parasites & Vectors 10:372. DOI:10.1186/s13071-017-2304-4
Enríquez-Espinoza, T., J.M. Grijalva-Chon, R. Castro-Longoria, J. Ramos-Paredes. 2010. Perkinsus marinus in Crassostrea gigas in the Gulf of California. Diseases of Aquatic Organisms 89:269-273. DOI:10.3354/ dao02199
Enríquez-Espinoza, T.L., R. Castro-Longoria, F. Mendoza-Cano & J.M. Grijalva-Chon. 2015. Perkinsus marinus in Crassostrea gigas and Chione fluctifraga from Kino Bay, Sonora, Mexico. Biotecnia 17:10-13.
Escobedo-Fregoso, C., J. Ramírez-Salcedo & R. Vázquez-Juárez. 2017. Host response when Perkinsus marinus infection intensities increase in the oyster Crassostrea corteziensis. Journal of Shellfish Research 36(3):717-727. DOI:10.2983/035.036.0321
Frías-Espericueta, F.E., M. Aguilar-Juárez, I. Osuna-López, S. Abad-Rosales, G. Izaguirre-Fierro & D. Voltolina. 2011. Los metales y la camaronicultura en México. Hidrobiológica 21:217-228.
García-Corona, J.L., C. Rodríguez-Jaramillo, P.E. Saucedo, J.A. LópezCarvallo, G.F. Arcos-Ortega & J.M. Mazón-Suástegui. 2018. Internal energy management associated with seasonal gonad development and oocyte quality in the horsemussel Modiolus capax (Bivalvia: Mytilidae). Journal of Shellfish Research 37(3):475-483. DOI:10.2983/035.037.0302
García-Domínguez, F.A., L. Carvalho-Saucedo & N. Vélez-Arellano. 2018. Reproductive cycle of two Modiolus capax (Bivalvia: Mytilidae) beds at different depths at Ensenada de la Paz, Gulf of California, Mexico. Hidrobiológica 28(3): 313-323.
Garza-Aguirre, M.C. & L.F. Bückle-Ramírez. 1989. Ciclo reproductivo del mejillón Modiolus capax (Conrad, 1873) (Bivalvia, Mytilidae, Amisomyaria) en la Bahía de los Ángeles, Baja California, México. Anales del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología 16(1):157-170.
Gignoux-Wolfsohn, S.A., M.S.S. Newcomb, G.M. Ruiz & K.M. Pagenkopp Lohan. 2020. Environmental factors drive release of Perkinsus marinus from infected oysters. Parasitology 148(5):532-538. DOI:10.1017/ s0031182020002383
Góngora-Gómez, A.M., F. Rubio-Zepeda, L.C. Villanueva-Fonseca, E. ÁlvarezDagnino, N.P. Muñoz-Sevilla, J.A. Hernández-Sepúlveda & M. García-Ulloa. 2016. Primer registro de Perkinsus sp. (Protozoa, Apicomplexa) en el callo de hacha Atrina maura en Sinaloa, México. Revista de Biología Marina y Oceanografía 51(3):689-694. DOI:10.4067/S0718- 19572016000300020
Góngora-Gómez, A.M., P.A. Sandoval-Rivera, L.C. Villanueva-Fonseca, M. López-Meyer, J.C. Sainz-Hernández, L.G. Espinosa-Alonso, D.C. Escobedo-Urías, J.A. Hernández-Sepúlveda, H. Rodríguez-González & M. García-Ulloa. 2019a. Prevalencia de Perkinsus sp. (Apicomplexa) en la almeja chocolata Megapitaria squalida de la costa central de Sinaloa, México. Hidrobiológica 29(3):129-136. DOI:10.24275/uam/izt/ dcbs/hidro/2020v29n3/Gongora
Góngora-Gómez, A.M., J.F. Arzola-González, L.C. Villanueva-Fonseca, F. Sotelo-López, J.A. Hernández-Sepúlveda & M. García-Ulloa. 2019b. Presuntas hipnosporas de Perkinsus sp. en la almeja Megapitaria squalida del golfo de California. Aquatechnica 1:47-52. DOI:10.33936/ at.v1i1.2152
Góngora-Gómez, A.M., F. Rubio-Zepeda, A. Santamaría-Miranda, B.P. Villanueva-Fonseca, A.L. Domínguez-Orozco, L.C. Villanueva-Fonseca, J.A. Hernández-Sepúlveda, H. Rodríguez-González, L.G. Espinosa-Alonso & M. García-Ulloa. 2019c. Perkinsus sp. on Crassostrea gigas performance cultivated in the southeastern Gulf of California. Revista Bio Ciencias 6:e681. DOI:10.15741/revbio.06.e681
Góngora-Gómez, A.M., L.C. Villanueva-Fonseca, P. Sandoval-Rivera, J.A. Hernández-Sepúlveda, A.L. Domínguez-Orozco, B.P. Villanueva-Fonseca, B.P & M. García-Ulloa. 2020. Reporte de presuntas hipnosporas de Perkinsus sp., en Megapitaria squalida del Golfo de California con la técnica de tinción con tioglicolato. Journal MVZ Cordoba 25(2):e1805. DOI:10.21897/rmvz.1805
Grijalva-Chon, J.M., R. Castro-Longoria, J. Ramos-Paredes, T.L. Enríquez-Espinoza & F. Mendoza-Cano. 2013. Detection of a new OsHV-1 DNA strain in the healthy Pacific oyster, Crassostrea gigas Thunberg, from the Gulf of California. Journal of Fish Diseases 36(11):965- 968. DOI:10.1111/jfd.12028
Grijalva-Chon, J.M., R. Castro-Longoria, T.L. Enríquez-Espinoza, A.N. Maeda-Martínez & F. Mendoza-Cano. 2015. Molecular evidence of the protozoan parasite Marteilia refringens in Crassostrea gigas and Crassostrea corteziensis from the Gulf of California. Latin American Journal of Aquatic Research 43(4):776-780. DOI:10.3856/vol43-issue4-fulltext-16
Itoh, N., Y. Komatsu, K. Maeda, S. Hirase & T. Yoshinaga. 2019. First discovery of Perkinsus beihaiensis in Mediterranean mussels (Mytilus galloprovincialis) in Tokyo Bay, Japan. Journal of Invertebrate Pathology 166:107226. DOI:10.1016/j.jip.2019.107226
La Peyre, M., S. Casas & J. La Peyre. 2006. Salinity effects on viability, metabolic activity and proliferation of three Perkinsus species. Diseases of Aquatic Organisms 71:59-74. DOI:10.3354/dao071059
Marshall, D.A., S.M. Casas, W.C. Walton, F.S. Rikard, T.A. Palmer, N. Breaux, M. K. La Peyre, J. Beseres Pollack, M. Kelly & J.F. La Peyre. 2021. Divergence in salinity tolerance of northern Gulf of Mexico eastern oysters under field and laboratory exposure. Conservation Physiology 9(1):coab065. DOI:10.1093/conphys/coab065
Martínez-García, M.F., J.M. Grijalva-Chon, R. Castro-Longoria, J.E. Chávez-Villalba, T.L. Enríquez-Espinoza, A.N. Maeda-Martínez & E. Peña-Messina. 2017. OsHV-1 and notifiable protozoa in healthy Crassostrea corteziensis cultured in two distant areas of the Gulf of California. Latin American Journal of Aquatic Research 45(4):699-707. DOI:10.3856/vol45-issue4-fulltext-6
Morley, N.J. 2010. Interactive effects of infectious diseases and pollution in aquatic molluscs. Review. Aquatic Toxicology 96:27-36. DOI:10.1016/j.aquatox.2009.09.017
Muñoz-Barbosa, A. & M.A. Huerta-Díaz. 2013. Trace metals enrichment in nearshore sediments and accumulation in mussels (Modiolus capax) along the Eastern coast of Baja California, Mexico: Environmental status in 1995. Marine Pollution Bulletin 77:71-81. DOI:10.1016/j.marpolbul.2013.10.030
Muñoz-Sevilla, N.P., B.P. Villanueva-Fonseca, A.M. Góngora-Gómez, M. García-Ulloa, A.L. Domínguez-Orozco, R. Ortega-Izaguirre & L.E. Campos-Villegas. 2017. Heavy metal concentrations in diploid and triploid oysters (Crassostrea gigas) from three farms on the north-central coast of Sinaloa, Mexico. Environmental Monitoring and Assessment 189:536. DOI:10.1007/s10661-017-6223-9
Navarro-Chávez, M.F. 2021. Presencia de Perkinsus sp. en la almeja arenera Chionista fluctifraga (G. B. Sowerby II, 1853) cultivada en la bahía El Colorado, Ahome, Sinaloa. Tesis de Maestría en Ciencias (Recursos Naturales y Medio Ambiente), Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional Unidad Sinaloa, IPN. Sinaloa, México. 51 p.
NOM (Norma Oficial Mexicana). 1993. NOM-031-SSA1-1993. Bienes y servicios. Productos de la pesca. Moluscos bivalvos fresco-refrigerados y congelados. Especificaciones sanitarias. Disponible en línea en: http://dof.gob.mx/nota_detalle.php?codigo=468071&fecha=24103/1994&print=true (consultado el 01 febrero 2021).
OIE (Organización Mundial de Sanidad Animal). 2019. Manual de las Pruebas de Diagnóstico para Animales Acuáticos. Capítulo 2.5.6 Infección por Perkinsus marinus. Disponible en línea en: https://www.oie. int/fileadmin/Home/esp/Health_standards/aahm/current/chapitre_ perkinsus_marinus.pdf. (consultado el 15 enero 2021).
Olguín-Quiñones, O. 1976. Catálogo de especies marinas de importancia comercial en Baja California Sur. S.I.C./Subsecretaría de Pesca. México. Instituto Nacional de Pesca. 177 p. Disponible en línea en: https://www.inapesca.gob.mx/portal/Publicaciones/Catalogos/1976-Holguin-Catalogo-especies-comerciales-en-BCS.pdf?- download (consultado el 15 de junio 2021).
Petty, D. 2010. Perkinsus infections in bivalve mollusks. Fisheries and Aquatic Sciences Department, Florida Cooperative Extension Service, Institute of Food and Agricultural Sciences, University of Florida. Available online at: http://edis.ifas.ufl.edu. (consultado el 03 febrero 2021).
Pinho-Ferreira, L., R.C. Sabry, P.M. da Silva, T.C.V. Gesteira, L. de Souza Romão, M.P. Paz & R. Maggioni, R. 2015. First report of Perkinsus beihaiensis in wild clams Anomalocardia brasiliana (Bivalvia: Veneridae) in Brazil. Experimental Parasitology 150:67-70. DOI:10.1016/j. exppara.2014.07.012
Ramos-Queiroga, F., L.F. Marques-Santos, I. Almeida de Medeiros & P.M. da Silva. 2016. Effects of salinity and temperature on in vitro cell cycle and proliferation of Perkinsus marinus from Brazil. Parasitology 143:475-487. DOI:10.1017/S0031182015001602
Ray, S.M. 1966. A review of the culture method for detecting Dermocystidium marinus, with suggested modifications and precautions. Proceedings of the National Shellfish Association 54(1):55-69.
Reece, K.S., C.F. Dungan & E.M. Burreson. 2008. Molecular epizootiology of Perkinsus marinus and P. chesapeaki infections among wild oysters and clams in Chesapeake Bay, USA. Diseases of Aquatic Organisms 82:237-248. DOI:10.3354/dao01997
Renault T., C. Lipart & I. Arzul. 2001. A herpes-like virus infecting Crassostrea gigas and Ruditapes philippinarum larvae in France. Journal of Fish Diseases 24: 369-376. DOI:10.1046/j.1365- 2761.2001.00300.x
Roldán-Wong, N.T., A.K. Kidd, A.J. Marmolejo-Rodríguez, E. Shumilin, B.P. Ceballos-Vázquez & M. Arellano-Martínez. 2018. Bioaccumulation and biomagnification of potentially toxic elements in the octopus Octopus hubbsorum from the Gulf of California. Marine Pollution Bulletin 129:458-468. DOI:10.1016/j.marpolbul.2017.10.014
Romero-Gil, J.M. 1991. El Boleo de Santa Rosalía B. C. S. Un pueblo que se negó a morir. Coedición de la Universidad de Sonora. Consejo Editorial del Gobierno del Estado de Baja California Sur y Centro de Estudios Mexicanos y Centroamericanos. Embajada de Francia en México. 436 p.
Shumilin, E., A. Jiménez-Illescas & S. López-López. 2013. Anthropogenic contamination of metals in sediments of the Santa Rosalía Harbor, Baja California Peninsula. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology 90:333-337. DOI:10.1007/s00128-012-0923-1
Smits, M., F. Enez, S. Ferraresso, G. Dalla Rovere, E. Vetois, J.-F. Auvray, L. Genestout, R. Mahla, G. Arcangeli, C. Paillard, P. Haffray & L. Bargelloni. 2020 Potential for genetic improvement of resistance to Perkinsus olseni in the Manila clam, Ruditapes philippinarum, using DNA parentage assignment and mass spawning. Frontiers of Veterinary Sciences 7:579840. DOI:10.3389/fvets.2020.579840
Thrusfield, M. 1995. Veterinary epidemiology. Black-Well Publishing, Ames Iowa, 593 p.
Villalba, A., K.S. Reece, M.C. Ordás, S.M. Casas & A. Figueras. 2004. Perkinsosis in mollusks: a review. Aquatic Living Resources 17:411-432. DOI:10.1051/alr:2004050
Villanueva-Fonseca, L.C. & C.M. Escobedo-Bonilla. 2013. Prevalencia del protozoario Perkinsus sp. en un cultivo de ostión japonés Crassostrea gigas en Sinaloa, México. Latin American Journal of Aquatic Research 41:996-1002. DOI:103856/vol41-issue5-fulltext-19
Villanueva-Fonseca, L.C., M. García-Ulloa, M. López-Meyer, B.P. Villanueva-Fonseca, J.A. Hernández-Sepúlveda, N.P. Muñoz-Sevilla & A.M. Góngora-Gómez. 2020. Perkinsus marinus in the pleasure oyster Crassostrea corteziensis cultivated on the southeast coast of the Gulf of California, Mexico. Latin American Journal of Aquatic Research 48(4):529-537. DOI:10.3856/vol48-issue4-fulltext-2463
Vivanco, M.S., A.A. Valera, L.A. Llanco & E. Serrano-Martínez. 2020. Evaluación molecular de la presencia de Perkinsus spp en muestras de concha de abanico (Argopecten purpuratus) del norte del Perú. Revista de Investigaciones Veterinarias de Perú 31(4): DOI:10.15381/ rivep.v31i4.19044
Xin, L., Ch. Li, Ch. Bai & Ch. Wang. 2018. Ostreid Herpesvirus-1 infects specific hemocytes in ark clam, Scapharca broughtonii. Viruses 10(10):529. DOI:10.3390/v10100529
Yee-Duarte, J.A., B.P. Ceballos-Vázquez, E. Shumilin, K. Kidd & M. Arellano-Martínez. 2017. Evidence of health impairment of Megapitaria squalida (Bivalvia: Veneridae) near the “hot spot” of a minig port, Gulf of California. Hidrobiológica 27(3):391-398.
Yee-Duarte, J.A., B.P. Ceballos-Vázquez, M. Arellano-Martínez, M.A. Camacho-Mondragón & E. Uría-Galicia. 2018. Histopathological alterations in the gonad of Megapitaria squalida (Mollusca: Bivalvia) inhabiting a heavy metal polluted environment. Journal of Aquatic Animal Health 30:144-154. DOI:10.1002/aah.10015
Yee-Duarte, J.A., I.S. Racotta, M.A. Camacho-Mondragón, N.T. Roldán-Wong, D.P. Carreño-León, E. Shumilin, K.A. Kidd & M. Arellano-Martínez. 2020. Contrasting reproductive health of female clams Megapitaria squalida from two nearby metal-polluted sites in the Gulf of California: Potential effects of cooper, lead, and cobalt. Marine Pollution Bulletin 160:111583. DOI:10.1016/j.marpolbul.2020.111583
Downloads
Published
How to Cite
Issue
Section
License
Los autores/as que publiquen en esta revista aceptan las siguientes condiciones:
De acuerdo con la legislación de derechos de autor, HIDROBIOLÓGICA reconoce y respeta el derecho moral de los autores, así como la titularidad del derecho patrimonial, el cual será cedido a la revista para su difusión en acceso abierto.
Publicar en la revista HIDROBIOLÓGICA tiene un costo de recuperación de $500 pesos mexicanos por página en blanco y negro (aproximadamente 29 dólares americanos) y $1000 pesos por página a color (aproximadamente 58 dólares americanos).
Todos los textos publicados por HIDROBIOLÓGICA sin excepción se distribuyen amparados bajo la licencia Creative Commons 4.0Atribución-No Comercial (CC BY-NC 4.0 Internacional), que permite a terceros utilizar lo publicado siempre que mencionen la autoría del trabajo y a la primera publicación en esta revista.
Los autores/as pueden realizar otros acuerdos contractuales independientes y adicionales para la distribución no exclusiva de la versión del artículo publicado en HIDROBIOLÓGICA (por ejemplo incluirlo en un repositorio institucional o publicarlo en un libro) siempre que indiquen claramente que el trabajo se publicó por primera vez en HIDROBIOLÓGICA.
Para todo lo anterior, el o los autor(es) deben remitir el formato de Carta-Cesión de la Propiedad de los Derechos de la primera publicación debidamente requisitado y firmado por el autor(es). Este formato se puede enviar por correo electrónico en archivo pdf al correo: enlacerebvistahidrobiológica@gmail.com; rehb@xanum.uam.mx (Carta-Cesión de Propiedad de Derechos de Autor).
Esta obra está bajo una licencia de Creative Commons Reconocimiento-No Comercial 4.0 Internacional.