Distribución y densidad de moluscos invasores de la familia Thiaridae en diferentes ambientes dulceacuícolas de Tabasco, México

Cinthia Trinidad-Ocaña1; José F. Miranda-Vidal1; Juan Juárez-Flores1; Everardo Barba-Macías1



Resumen

Antecedentes:

Melanoides tuberculata y Tarebia granifera son especies invasoras que se caracterizan por colonizar y establecerse fácilmente en nuevas áreas, además de desplazar a las especies nativas.

Objetivos:

Determinar la distribu ción y densidad de las especies invasoras de Thiaridos en ambientes dulceacuícolas (arroyos, ríos y lagunas) de Tabasco, México.

Métodos:

Se realizó el registro de variables físico-químicas de la columna de agua y sedimento y recolecta de organismos en 40 localidades durante los años 2011 y 2012, utilizando un nucleador, draga Petite Ponar y una red de arrastre tipo D.

Resultados:

Las lagunas presentaron los máximos valores de pH (8.8), oxígeno disuelto (9.6 mg/l), tem peratura (33.9 °C), conductividad (664 mS cm-1) y materia orgánica (9.6%). En los ríos se registraron los máximos valores de coliformes fecales (790,000 UFC) y coliformes totales (781,000 UFC). Un total de 4,689 individuos de M. tuberculata y 20,408 individuos de T. granifera fueron capturados, la distribución de la densidad por ambientes determinó que el 84% de M. tuberculata se registró en las lagunas, seguido de los ríos y arroyos con 10 y 6% respectivamente, mientras que T. granifera dominó en los ríos con un 50% de la densidad seguido de las lagunas con 43 y 7% en arroyos.

Conclusiones:

Se corrobora la presencia de estas especies invasoras que presentan una amplia distribución en los ambientes dulce acuícolas del estado de Tabasco, mostrando una preferencia por ambientes lagunares y ribereños. Hasta el momento se desconoce el posible impacto que estas especies ocasionan en estos ambientes.

Received: 2015 May 19; Accepted: 2016 July 2

hbio. 2017 ; 27(1)

Keywords: Palabras clave: Gasterópodos, invasores, lóticos, registros, sureste de México.
Keywords: Key words: Gastropods, invasive, lotic, register, southern of Mexico.

INTRODUCCIÓN

Las especies invasoras son aquellos organismos transportados por me dios naturales o actividades humanas, que llegan a establecerse fuera de su área de distribución natural. El impacto de estas especies sobre los ecosistemas radica en el desplazamiento de las especies nativas de flora y fauna por competencia directa, depredación, transmisión de enfermedades, modificaciones del hábitat, alteración de la estructura de los niveles tróficos y sus condiciones biofísicas (CONABIO, 2006).

Los ambientes acuáticos han demostrado ser extremadamente sensibles; aproximadamente el 40% de las extinciones de especies en estos ambientes han sido relacionadas con la depredación, el parasi tismo o la competencia de especies invasoras (Pimentel et al., 2001). Se estima que la tasa de extinción en los ambientes acuáticos, par ticularmente en los dulceacuícolas, es cinco veces mayor que en los ambientes terrestres (Ricciardi & Rasmussen, 1999).

Actualmente en México se han registrado tres especies de molus cos dulceacuícolas introducidos e invasores que provienen del orien te, estas son: Melanoides tuberculata Müller, 1774, Tarebia granifera Lamarck, 1822 y Corbicula fluminea Müller, 1774 (Naranjo-García & Olivera-Carrasco, 2014).

De estas especies M. tuberculata y T. granifera poseen caracterís ticas que definen su potencial como especies invasoras y la competen cia entre ellas se relaciona con: 1) partenogénesis; 2) viviparidad; 3) alta tasa reproductiva; 4) capacidad de dispersión amplia en cursos de agua; 5) adaptación a hábitats modificados por el hombre y 6) alta tasa de longevidad (Pointier & McCullough, 1989; Lodge, 1993; Facon et al., 2003; Mainka & Howard, 2010).

Los primeros registros de estas especies provienen del estado de Veracruz, México, donde M. tuberculata fue reportada por Abbott (1973) en una localidad cercana al puerto de Veracruz, y T. granifera en el lago de Catemaco (Naranjo-García et al., 2005), y más recientemente en los ríos Tuxpan y Tecolutla (Tapia-Vega & Oliveros-Jiménez, 2008; López-López et al., 2009).

En Tabasco los primeros registros corresponden al río Grijalva, cer ca de la ciudad de Villahermosa, en el “Parque Estatal la Sierra” y en la Reserva de la Biosfera Pantanos de Centla (Contreras-Arquieta, 1995; Rangel-Ruiz et al., 2001; Cruz-Ascencio et al., 2003; Albarrán-Melze, 2009). M. tuberculata y T. granifera se reportaron en ambientes lacus tres de la Reserva de la Biosfera Pantanos de Centla (Cruz-Ascencio et al., 2003; Rangel-Ruiz et al., 2011). Debido a la alarmante expansión y abundancia de estas especies en el sureste mexicano, este estu dio tiene como objetivo principal contribuir con información sobre la distribución y densidad de las especies invasoras M. tuberculata y T. granifera en ambientes dulceacuícolas del estado de Tabasco, con lo cual se ampliarán los registros y sus abundancias, con la finalidad de conformar la línea base para comenzar a evaluar el impacto de estas especies sobre la comunidad de moluscos nativos.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. El estado de Tabasco se localiza en el sureste de México, con una superficie de 24,661 km2, representa el 1.3% del terri torio nacional, se divide en cinco subregiones: Chontalpa, Ríos, Sierra, Centro y Pantanos. Predominan los climas cálido-húmedo con lluvias todo el año, cálido-húmedo con abundantes lluvias de monzón y cálido-húmedo con lluvias en verano, con una temperatura media anual de 26 °C y máxima de 42 °C (SEDESPA, 2006).

Se realizaron muestreos puntuales en 40 localidades pertenecien tes a arroyos, ríos y lagunas epicontinentales de Tabasco durante los años 2011 (meses de abril a julio) y 2012 (meses de junio y julio) (Fig.1).


[Figure ID: f1] Figura 1.

Localidades de muestreo en ambientes dulceacuícolas en el estado de Tabasco. Para conocer los nombres de las localidades, ver tabla 1 y tablas 3 y 4.


Evaluación de parámetros fisicoquímicos. En cada localidad se re gistraron los datos correspondientes a las variables físico-químicas del agua como: pH, temperatura (°C), oxígeno disuelto (mg/l) y conduc tividad (mS/cm), mediante una sonda multiparamétrica de la marca HANNA, modelo HI-9828 y las muestras de sedimento se tomaron con una draga Petite Ponar. La materia orgánica se cuantificó mediante el método propuesto por Walkley y Black (Sparks et al., 1996), la textura mediante el hidrómetro de Bouyoucos (Klute, 1986).

Análisis microbiológico. Este análisis se llevó a cabo diluyendo las muestras (10-1 a 10-3) mediante la técnica de filtración a través de membrana (APHA et al., 2005), utilizando filtros de membrana Milli pore de 0.45 μm de poro y cuadriculados. Los filtros se colocaron en cajas de Petri con los medios de cultivo específicos para los grupos bacterianos: medio M-FC para los coliformes fecales. La temperatura de incubación para los grupos microbianos fue de 44.5 ºC. El tiempo de incubación fue de 24 h. Al término de la incubación se contaron las uni dades formadoras de colonias (UFC). Cabe señalar que cada muestra se inoculó por duplicado, con los controles respectivos.

Recolecta de organismos. La recolecta de organismos se realizó me diante diversas artes de colecta, se realizaron tres réplicas para cada arte por localidad: nucleador (0.003 m2), draga Petite Ponar (0.024 m2) y una red de arrastre tipo D (0.87 m2) con luz de malla de 500 micras. Los organismos recolectados se fijaron y se preservaron en alcohol al 96% para su posterior procesamiento. En laboratorio se realizó la se paración de los organismos por medio de un tamiz de 500 micras de luz de malla. La identificación se realizó mediante claves taxonómi cas propuestas por Thompson (1957), Hershler &Thompson (2004) y Thompson (2004).

Análisis de datos: La abundancia de los organismos fue estandari zada a densidad (número de individuos/ área de colecta), con el fín de poder comparar el número de organismos recolectados entre las diver sas artes. Las localidades de recolecta fueron agrupadas mediante un análisis de componentes principales (ACP) para conocer la correlación existente entre las variables ambientales (McGarigal et al., 2000). La matriz ambiental fue previamente estandarizada con la transformación de los datos ambientales (fisicoquímicos de agua y sedimento y bacte rias a log (x+1). El análisis multivariado se realizó mediante el programa MVSP versión 3.1.

RESULTADOS

Caracterización ambiental. Los parámetros fisicoquímicos registra dos en las localidades estudiadas, fueron: temperaturas de 22 °C a 33 °C, pH de 6 a 9 y concentraciones de oxígeno disuelto (OD) de 4.0 a 9.6 mg/l, con excepción de las localidades Arroyo Adolfo López y Arroyo Seco, donde el OD fue menor (2.1 - 3.7 mg/l). En cuanto a la textura del sedimento predominaron las arenas (56.9% a 97.4%). La materia orgánica (MO) fluctuó entre 0.3 y 13.4%. Las mayores concentraciones de MO correspondieron a los ambientes lagunares.

Resultados bacteriológicos. Las bacterias coliformes fecales y totales registraron su mayor densidad en arroyos y ríos de la región estudiada, y la menor en las lagunas (Tabla 1).

Tabla 1.

Valores de los parámetros fisicoquímicos del agua, sedimento y bacterias por localidad de ambientes dulceacuícolas del estado de Tabasco, México.



Agrupación de localidades. Las 40 localidades fueron agrupadas por el tipo de ambiente en: 14 arroyos, 12 ríos y 14 lagunas epicontinen tales.

La ordenación de las localidades mediante el ACP determinó que los dos primeros componentes explicaron el 47.92% de la variación total; el primer componente con 25.21% de la variación agrupó a las locali dades de Arroyos y Ríos las cuales estuvieron relacionadas negativa mente, las principales variables que determinaron la ordenación de las localidades fueron la arcilla, la conductividad, la materia orgánica, los coliformes totales y el oxígeno disuelto, mientras que para el segundo componente, que representó el 22.72%, en este se agruparon las loca lidades de las lagunas (Tabla 2, Fig. 2).

Tabla 2.

Matriz factorial ambiental del ACP para los dos primeros componentes.


TFN1T = temperatura, OD = oxígeno disuelto, Conduct. = conductividad, MO = mate ria orgánica, P = fósforo. Los valores en negritas representan las variables que determinaron el ordenamiento de los dos primeros componentes.



[Figure ID: f2] Figura 2.

ACP de las localidades de colecta basada en las variables ambientales.


Registros y abundancia de especies invasoras. M. tuberculata se registró en 31 localidades de las cuales 15 corresponden a arroyos, 10 a ríos y a seis lagunas. Mientras que T. granifera se registró en 17 localidades correspondientes, dos a arroyos, ocho a ríos y siete a lagunas (Fig. 3)


[Figure ID: f3] Figura 3.

Distribución de T. granifera y M. tuberculata en diferentes ambientes dulceacuícolas de Tabasco, México.


Se registraron un total de 4,698 individuos de M. tuberculata y 20,408 de T. granifera. El máximo valor de abundancia de M. tubercula ta se presentó en las lagunas con 3,820 individuos; mientras que para T. granifera fue en los ríos con 10,781 individuos, los mínimos registros se presentaron en ambientes de arroyos para ambas especies 327 M. tuberculata y 514 T. granifera (Fig. 4).


[Figure ID: f4] Figura 4.

Abundancia de T. granifera y M. tuberculata en los diversos ambientes de Tabasco.


En cuanto a la densidad registrada espacialmente el mayor dato se presentó en arroyos para M. tuberculata en las localidades: Arroyo Seco (1,901.90 ind/m2), seguido de Arroyo Dos Ceibas (805.55 ind/m2) y Arroyo Tutuliha (723.94 ind/m2) y los mínimos en Arroyo Zunu y Pa tastal (3.10 ind/m2), Arroyo Santo Tomas (3.83 ind/m2). T. granifera fue recolectado en solo dos localidades de arroyos, con máximo valor en Arroyo Dos Ceibas (7,125 ind/m2) y mínimo en Arroyo Seco (13.33 ind/m2) (Tabla 3). En el ambiente lagunar, el valor máximo de M. tuberculata se presentó en Laguna el Camarón (44,027.44 ind/m2) y el mínimo en Laguna Las Pozas (0.03 ind/m2). Para T. granifera los máximos valores fueron en Laguna el Camarón (41,013.44 ind/m2) y mínimo en Laguna El Pitaya (158.61 ind/m2) (Tabla 4).

Tabla 3.

Densidad espacial (ind/ m2) de moluscos en arroyos de Tabasco, México.



Tabla 4.

Densidad espacial (ind/m2) de moluscos en las lagunas epicontinentales y rios de Tabasco, México.



Para los ríos la mayor densidad de M. tuberculata se presentó en el Río Tacubaya (4,733.47 ind/m2) y el mínimo en el Río Puxcatán (0.38 ind/m2). Mientras que para T. granifera se registraron los valores máxi mos en Río Carrizal (15,729.67 ind/m2) seguido de Río Grijalva-Casa Blanca (8,638.88 ind/m2) y Río Zamapa (7,130.01 ind/m2), estos ríos se encuentra en el centro de la ciudad de Villahermosa, Tabasco y el mínimo valor en Río de la Sierra Santa Maria (166.687 ind/m2) (Tabla 4).

De acuerdo con las densidades totales obtenidas por tipo de am biente, se observó a M. tuberculata con 58,427.41 ind/m2 en lagunas epicontinentales y representó el 84% de la densidad total, mientras que los ríos y arroyos estuvieron representados con 10 y 6% de la densi dad total registrada (Fig. 5a). T. granifera representó el 50% de la densi dad con 50,474.55 ind/m2 en lagunas epicontinentales, seguido de los ríos que representaron un 43% con 43,823.44 ind/m2 y arroyos con 7,138.33 ind/m2 que representaron el siete porciento del total (Fig. 5b).


[Figure ID: f5] Figuras 5a-b.

a) Distribución de la densidad de Melanoides tuberculata por ambientes dulceacuícolas en Tabasco. b) Distribución de la densidad de Tarebia granifera por ambientes dulceacuícolas en Tabasco.


DISCUSIÓN

Las localidades de muestreo presentaron de manera general, tempera turas mayores a 22°C, lo cual es característico de ambientes tropicales (De la Lanza & Lozano, 1999); mientras que los valores de pH tienden a ser mayores a siete, lo cual sugiere que se trata de aguas básicas, con excepción de la laguna el Maíz la cual presentó un pH ligeramente ácido (De la Lanza, 1998).

Las localidades en general presentaron buenas condiciones de oxígeno, con excepción de Arroyo Adolfo López Mateos y Arroyo Seco, las cuales presentaron valores por debajo del mínimo requerido para la protección de la vida acuática (DOF, 2015). Krebs (1985) menciona que el oxígeno restrinje la distribución local de algunos organismos en los sistemas dulceacuícolas; sin embargo, cuando se trata de especies invasoras como M. tuberculata y T. granifera, éstas cuentan con un amplio intervalo de 2.1 a 9.4 mg/l; sin embargo, su densidad aumenta en zonas con buena concentración de oxígeno disuelto (López-López, 2009), esto coincide con el rango de tolerancia reportado para la espe cie M. tuberculata por Dudgeon (1986).

Por otro lado, los valores de coliformes fecales registrados fueron altos y presentaron una distribución amplia en los humedales analiza dos, lo cual evidencia un grave problema de contaminación fecal en la zonas estudiadas, esto se atribuye al aporte de aguas residuales de fuentes puntuales y difusas principalmente a excretas humanas de las localidades. Los niveles determinados superan los Límites Máximos Permisibles lo cual representa un riesgo potencial para la vida acuática y la salud humana que altera la calidad de los sistemas (DOF, 2015).

Las especies invasoras se registraron en los tres tipos de ambien tes estudiados, presentando las mayores abundancias en los ríos con el 58%, seguido de lagunas con el 35%, estas localidades se encuentran cercanas a centros urbanos y/o modificaciones en las márgenes de ríos principalmente, debido a obras hidráulicas contra inundación efec tuadas en los márgenes de los ríos, lo cual incrementa la presencia de sustratos duros y así mismo favoreciendo la invasión de estas especies (Juana et al., 2010).

En cuanto a la abundancia total, M. tuberculata dominó con 66% en arroyos y T. granifera en lagunas y ríos con 74% y 81% respecti vamente, con lo cual podemos llegar a concluir que esta especie es la mejor competidora de las dos; sin embargo a pesar de que comparten las mismas estrategias reproductivas, con un alto potencial biótico por ser especies ovovivíparas y partenogenéticas, con un desarrollo rápido y una madurez precoz (Perera, 1990).

Las abundancias máximas de M. tuberculata se presentaron en lagunas con 3,820 individuos, lo cual coincide con estudios realiza dos en este mismo estado en lagunas de la región hidrológica del río Grijalva-Usumacinta, donde se presentaron valores similares a los aquí registrados (Barba et al., 2014). Con respecto a T. granifera, su abun dancia fue homogénea en lagunas y ríos, en sitios con poca corriente y con presencia de vegetación flotante, a diferencia de otros estudios donde registran una marcada preferencia por ambientes ribereños para regiones templadas (Contreras-Arquieta et al., 1995), y para sistemas lénticos con diferentes substratos en localidades tropicales de Tabasco (Rangel-Ruiz et al., 2011).

El valor máximo de la densidad de M. tuberculata se presentó en ambientes lagunares con el 84% de la densidad total, la localidad que presentó el valor máximo fue la Laguna El Camarón (44,027.44 ind/m2), este valor es mayor a las densidades presentadas por Contreras-Arquieta et al. (1995) en tres lagunas de la Reserva de la Biosfera de Pantanos de Centla, quienes reportan un valor máximo en Laguna El Sauzo con 230 ind/m2. Con respecto a T. granifera, los máximos valo res se registraron en lagunas con el 50%, seguido de los ríos 43%, lo cual coincide con los resultados de otros autores sobre la presencia de esta especie en sistemas lénticos, donde se encuentra una una mayor diversidad de sustratos (Pointier et al., 1994, Rangel-Ruiz et al., 2011).

Estas dos especies han demostrado su eficiencia como agentes de control biológico sobre hospederos intermediarios de parásitos de im portancia médica en diversos sitios (Perera et al., 1990, Pointier et al., 1994). En otros estudios, M. tuberculata ha sido encontrada en mayor proporción en ambientes lacustres, lo cual coincide con los resultados de este estudio (Contreras-Arquieta et al., 1995; Cruz-Ascensio et al., 2003; Albarrán-Melze et al., 2009).

Estos thiaridos, así como otras especies invasoras han generado un desequilibrio en la biodiversidad de los ambientes donde se encuen tran ( Pointer et.al.,1998; Naranjo-García y Olivera-Carrasco, 2014). La forma en la cual fueron introducidas sigue siendo desconocida; sin embargo, se atribuye al acuarismo, donde algunas especies de gaste rópodos, frecuentemente se encuentran entre la vegetación acuática que se vende en acuarios, y se pueden encontrar en diferentes es tados de desarrollo o de igual forma pueden ser liberados de manera voluntaria o accidental con el agua de desecho, teniendo como efecto alteración en los ecosistemas y así mismo provocando la invasión de dichas especies (Rangel-Ruiz et al., 2011). La invasión de estas espe cies acuáticas se ha identificado como uno de los riesgos ambientales más críticos a los que se enfrentan las especies nativas actualmente, debido a los alarmantes valores de densidad y posible desplazamiento de las especies nativas (López-López et al, 2009), así como a la biodi versidad dulceacuícola en general, además del desconocimiento de los efectos que causan en la ecología trófica de estos ambientes (Barba et al., 2014). Entre los moluscos invasores más importantes para el país se encuentran estos thiaridos, M. tuberculata y T. granifera, además de la almeja asiática Corbicula fluminea como lo reportan otros estu dios para el país y en el sureste de México (López-López et al., 2009; Naranjo-García y Olivera-Carrasco, 2014; Barba et al., 2014; Barba y Ocaña, en prensa). En este estudio se ampliaron los registros de las especies invasoras M. tuberculata y T. granifera, así como los valores de densidad en ambientes dulceacuicolas del estado de Tabasco, con una marcada distribución en ambientes lagunares.


AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecemos los apoyos otorgados por el proyecto: “Indi cadores ecológicos de humedales en sistemas agroforestales para su manejo y conservación en Tabasco” financiado por la Comisión Nacio nal para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO).

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 HIDROBIOLOGICA. Vol.27 Año 2017, Número 3, septiembre-diciembre de 2017, es una publicación cuatrimestral editada por la Universidad Autónoma Metropolitana, a través de la Unidad    Iztapalapa, División de Ciencias Biológicas y de la Salud, Departamento de Hidrobiología. Prolongación Canal de Miramontes 3855, colonia Ex Hacienda San Juan de Dios, delegación Tlalpan,  C.P. 14387, México, Ciudad de México y Av. San Rafael Atlixco, núm. 186, colonia Vicentina, delegación Iztapalapa, C.P. 09340, México, Ciudad de México, teléfono 5804-6475. Página  electrónica de la revista: https://hidrobiologica.izt.uam.mx y dirección electrónica: rehb@xanum.uam.mx. Editora Responsable María Esther Meave del Castillo. Certificado de Reserva de  Derechos al Uso Exclusivo de Título No. 04-2010-072711181500-203, ISSN para versión impresa e ISSN para revista electrónica son otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor. Responsable de la última actualización  de este número María Esther Meave del Castillo, Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Iztapalapa, Av. San Rafael Atlixco, núm. 186, colonia Vicentina, delegación Iztapalapa, C.P.  09340, México, Ciudad de México. Fecha de última modificación: 28 de diciembre de 2017. Tamaño de archivo: 30 MB.Las opiniones expresadas por los autores no necesariamente reflejan la  postura del editor de la publicación.Queda estrictamente prohibida la reproducción total o parcial de los contenidos e imágenes de la publicación sin previa autorización de la Universidad  Autónoma Metropolitana. 

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