Primer registro helmintológico de la sardina monterrey Sardinops sagax en Baja California, México, durante dos estaciones del año

Samuel Sánchez-Serrano1; Jorge Cáceres-Martínez1



Resumen

Antecedentes:

La sardina monterrey Sardinops sagax (Jenyns, 1842) representa uno de los recursos pesqueros más importantes del país. Los hábitos alimentarios de la sardina (filtro-alimentador) hacen que sea un hospedero adecuado para diferentes helmintos parásitos.

Objetivos:

El propósito de esta investigación fue determinar la carga helmintológica de la sardina monterrey S. sagax de las costas de Baja California.

Métodos:

Se analizaron muestras de S. sagax desembarcadas por la flota sardinera del puerto El Sauzal, en Ensenada, Baja California, durante dos temporadas: invierno-primavera y verano-otoño.

Resultados:

Se encontraron tres especies de trematodos: Miosaccium ecaude, Parahemiurus merus (= P. noblei) y Bucephalus sp.; dos especies de nematodos: Anisakis sp. y Hysterothylacium sp., así como cestodos pertenecientes a la familia Tetraphyllidea. Durante las dos temporadas de muestreo la prevalencia más alta correspondió a los trematodos (100%). La prevalencia e intensidad de la carga helmintológica fue mayor en la temporada de invierno-primavera.

Conclusiones:

Las metacercarias del trematodo Bucephalus sp. representan un riesgo potencial de parasi tosis para los atunes, mientras que los nematodos Anisakis sp. e Hysterothylacium sp., además de transmitirse al atún, pueden provocar zoonosis. Estos hallazgos constituyen la primera información parasitológica de la sardina monterrey en México y el primer registro de Bucephalussp. en S. sagax. La información obtenida conforma la línea base para estudios patológicos y epidemiológicos sobre esta especie de importancia comercial, ya que es crucial para la industria pesquera y acuícola.

Received: 2015 August 18; Accepted: 2016 August 11

hbio. 2017 ; 27(1)

Keywords: Palabras clave: Baja California, helmintos, sardina monterrey, Sardinops sagax.
Keywords: Key words: Baja California, helminthes, Monterey sardine, Sardinops sagax.

INTRODUCCIÓN

La sardina monterrey Sardinops sagax (Jenyns, 1842), que habita en las aguas templadas del Pacífico mexicano, representa uno de los recursos pesqueros más importantes del país en peso desembarca do. En el 2013 se capturaron 727,816 t que fueron destinadas para el consumohumano directo e indirecto; Baja California contribuyó con 57,515 t (Comisión Nacional de Acuacultura y Pesca, 2013).Además del consumo humano directo y de su utilización en la elaboración de harina de pescado, la sardina fresca y congelada se ha empleado como alimento para atunes en cultivo, práctica que se ha intensificado a la par del incremento del número de ranchos atuneros en Baja California, por la enorme demanda de alimento fresco que requiere el cultivo de atún (Meza-Gutiérrez, 2002).

Los hábitos alimentarios de la sardina (filtro-alimentador) hacen que sea un hospedero adecuado para diferentes helmintos parásitos, debido a que la mayoría de ellos (trematodos, cestodos, acantocéfalos y nematodos), utilizan como primer hospedero intermediario a crus táceos como copépodos y eufáusidos, mismos que son la principal fuente de alimento de la sardina (Marcogliese, 1995). La transmisión de los parásitos de un hospedero a otro es una estrategia común para completar su ciclo de vida, con excepción de los monogéneos (Couch & Fournie, 1993). En la red trófica, así como en el ciclo de vida de muchos helmintos parásitos, la sardina representa uno de los prime ros eslabones; sin embargo, existen depredadores superiores, en este caso peces ictiófagos, como el atún (Marcogliese, 1995), es decir, si las sardinas son hospederas intermediarias de helmintos parásitos, el atún adquirirá aquellos que utilicen peces ictiófagos como hospederos finales o como intermediarios; algunos mamíferos, incluido el hombre, pueden ser hospederos finales de ciertos helmintos y corren el riesgo de padecer zoonosis (Chai et al., 2005).

Dada la importancia económica y alimenticia que representa la sardina para la población, para la producción de atún en cautiverio y los pocos estudios enfocados a la relación parásito-hospedero de esta especie en México, el objetivo de este trabajo fue determinar la carga helmintológica de la sardina monterrey que es desembarcada por la flota sardinera en el puerto El Sauzal, en Ensenada, Baja California, durante invierno-primavera y verano-otoño.

MATERIALES Y MÉTODOS

Muestreos. Las sardinas se obtuvieron en el puerto El Sauzal, proce dentes de los desembarques de la flota sardinera de este puerto que opera en la costa occidental de la península y en la isla de Cedros rumbo a Ensenada, BC. Esta flota es la encargada de proveer la sardina fresca que es utilizada en la alimentación de atunes en cultivo, además de ser la fuente de materia prima para las empacadoras de la región. Los muestreos se realizaron en dos etapas, la primera comprendió los meses de julio, agosto, septiembre y octubre del 2004, en la que se obtuvo un total de 104 sardinas. La segunda se realizó en los meses de febrero y marzo de 2005, y en ella se obtuvo un total de 50 sardinas. El número de ejemplares estudiados dependió de la disponibilidad de los mismos por parte de los pescadores. Las muestras se transportaron en cubetas de plástico al laboratorio de bioensayos del Departamento de Acuicultura del CICESE.

Análisis de ejemplares. Una vez en el laboratorio, los peces se midie ron con base en una longitud estándar (de la punta de la boca a la base de la aleta caudal) en centímetros y se realizó el análisis externo de piel, escamas, aletas, cavidad bucal, ojos y branquias. Posteriormente la cavidad visceral fue abierta siguiendo el método de Vidal-Martínez et al. (2001): después de la supervisión externa, se extrajeron los órga nos internos: corazón, hígado, riñón, vejiga natatoria, bazo, estómago, intestino, cerebro y una fracción de tejido muscular. El intestino fue divi dido en tres partes: anterior (ciegos pilóricos), medio (inicio del intestino hasta la parte media de la longitud total del mismo) y posterior (de la parte media hasta el ano). Para su inspección detallada, los órganos fueron comprimidos con la ayuda de dos vidrios de 10 cm2 y se ob servaron en un microscopio estereoscópico. Los parásitos encontrados fueron retirados del órgano en donde se encontraban alojados, en el caso de los trematodos adultos se utilizaron pinceles. Para la extracción de metacercarias enquistadas en los radios de las aletas, se usaron agujas de disección; una vez fuera de los radios, los quistes se abrie ron con la ayuda de agujas hipodérmicas. La extracción y limpieza de metacercarias se realizaron con pinceles sobre una caja de Petri con agua de mar filtrada, lo que eliminó cualquier residuo de tejido con el fin de evitar un daño a los ejemplares. Para extirpar a los nematodos se usaron agujas de disección y pinceles. Los cestodos fueron removidos únicamente con pinceles (Vidal-Martínez et al., 2001).

Los trematodos (adultos y metacercarias) y los cestodos fueron fi jados con formol al 4%, para posteriormente teñirlos con carmín ácido, aclararlos en aceite de clavo a diferentes concentraciones, y finalmente montarlos en bálsamo de Canadá (MAFF, 1988). Los nematodos fueron fijados con una mezcla de formalina al 4% y solución salina en una proporción de 1:7 durante 20 minutos, para ser transferidos a viales con alcohol etílico al 70% para su conservación. Estos ejemplares fue ron aclarados con diferentes concentraciones de glicerol (MAFF, 1988).

Identificación de helmintos. En cada temporada fueron utilizados 10 ejemplares de trematodos adultos, metacercarias y nematodos para su identificación, mientras que para los cestodos fueron utilizados to dos los organismos encontrados. Se realizó un registro fotográfico de los ejemplares y su identificación se realizó con la ayuda de claves taxonómicas (Yamaguti, 1959; 1970; 1971; Vidal-Martínez et al., 2001), libros de parasitología (Dick & Choudhury, 1995; Cordero et al., 1999) y un reporte técnico (Incorvaia, 2001). Los nematodos fueron identifica dos a nivel género debido a que en peces sólo se encuentran estadios larvales y para su completa identificación es necesario contar con los adultos que se encuentran parasitando a mamíferos marinos. De igual manera la identificación de los trematodos en estadios juveniles y quis tes se obtuvo a nivel de género por la misma razón explicada anterior mente. Los helmintos identificados fueron colocados en la colección de parásitos y simbiontes del Laboratorio de Biología y Patología de Orga nismos Acuáticos del Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada, con una clave de identificación correspondiente.

Estimaciones epizootiológicas. En todos los casos se calculó la pre valencia (porcentaje de hospederos infectados en la muestra por una especie de parásito), abundancia (número de individuos de una especie de parásitos por hospedero revisado) e intensidad (número de parásitos por organismos infectados de la muestra) (Bush et al., 1997).

Análisis estadísticos. Para determinar la existencia de diferencias estadísticamente significativas entre la talla y el peso de las sardinas estudiadas por temporada se utilizó un ANOVA de dos vías. Con el fin de encontrar una posible correlación entre la talla y el peso de las sardi nas con el número de parásitos encontrados se empleó una regresión lineal. Ahora bien, para encontrar posibles diferencias estadísticamen te significativas entre el número de helmintos en los dos periodos de muestreo y conocer cuales grupos de helmintos presentaron variacio nes en su número con respecto a las dos temporadas de muestreo, se realizó la prueba de Mann Whitney (Zar, 1974).

RESULTADOS

La longitud estándar y el peso fresco de las sardinas fluctuó de 15.6 a 24.5 cm y de 17 a 62.2 g (respectivamente) en ambas temporadas y no hubo diferencias significativas entre ellas (talla, F= 2.65; p= 0.15 y peso F= 17.46; p= 0.09). No se detectó a ningún parásito en el corazón, hígado, riñón, vejiga natatoria, cerebro, bazo o músculo.

Todos los helmintos se localizaron en diferentes partes del tracto digestivo (Tabla 1). No se encontró relación entre la longitud (R2= 0.225; p= 0.234) y el peso (R2= 0.133; p= 0.083) de los organismos con el número de helmintos.

Tabla 1.

Registro de la preferencia de cada género de parásito por alojarse en un órgano determinado de Sardinops sagax.



Se encontraron un total de 2,062 parásitos: 1,229 correspondien tes a trematodos (59.7%), 829 a nematodos (40.2%) y 14 a cestodos (0.7%). La mayor prevalencia (Fig. 1) la registraron los trematodos adul tos con un 100% en ambas temporadas de muestreo y se localizaron en la mucosa interna del estómago. Los trematodos en estadio de me tacercaria tuvieron una prevalencia del 65% en la primera tempora da (verano-otoño) y del 76.6% en la segunda (invierno-primavera) y se encontraron en la base de los radios de las aletas. Los nematodos tuvieron una prevalencia del 93.2 y 93.3% en la temporada 1 y 2 res pectivamente. Estos helmintos se encontraron enrollados en la pared externa del intestino y del estómago. Los cestodos tuvieron una pre valencia del 2.9 y 6.7% para la temporada 1 y 2 respectivamente y se encontraron en el intestino medio (Tabla 1). En la primera temporada de muestreo la mayor abundancia fue registrada por los trematodos adultos (6.1) seguida de los nematodos (4.8), metacercarias (1.4) y ces todos (0.08), mientras que para la segunda temporada de muestreo la mayor abundancia fue para los nematodos (11.0), los trematodos adul tos (9.7), metacercarias (4.7) y por último los cestodos (0.02) (Fig. 2). La mayor intensidad en la primera temporada estuvo representada por los trematodos adultos (6.1), después por los nematodos (5.2), metacerca rias (2.2) y por último los cestodos (2.7). En la segunda temporada de muestreo se observó una modificación en la intensidad de los grupos de parásitos, ya que la mayor intensidad fue obtenida por los nematodos (11.8), seguida de los trematodos adultos (9.7), metacercarias (6.2) y los cestodos (3.0) (Fig.3).


[Figure ID: f1] Figura 1.

Prevalencia de parásitos durante las dos temporadas del muestreo en Baja California, México. Temporada 1 = invierno - primavera. Temporada 2 = verano - otoño



[Figure ID: f2] Figura 2.

Abundancia de parásitos durante las dos temporadas de muestreo en Baja California, México (±DS). Temporada 1 = invierno - primavera. Temporada 2 = verano - otoño



[Figure ID: f3] Figura 3.

Intensidad media de parásitos helmintos durante las dos temporadas de muestreo en Baja California, México (±DS). Temporada 1 = invierno - primavera Temporada 2 = verano - otoño


La diferencia en el número de parásitos registrados en las dos tem poradas de muestreo fue estadísticamente significativa (Z= 8.284, p= 0.003); fue mayor en el segundo periodo de muestreo. La cantidad de nematodos y cestodos no presentó diferencias estadísticamente significativas entre la primera y segunda temporada de muestreo (Z= 7.056, p= 0.084 y Z= 0.094, p= 0.426); sin embargo, la cantidad de tremato dos y metacercarias sí presentó una diferencia estadísticamente signi ficativa (Z= 5.48, p= 0.03 y Z= 13.916, p= 0.0003 respectivamente).

Descripción de parásitos trematodos. Se identificaron dos especies: Parahemiurus merus (= P. noblei King 1962) y Myosaccium ecaude, así como una especie del género Bucephalus sp. De estos helmintos, P. noblei y M. ecaude correspondieron a organismos adultos, mientras que Bucephalus sp. se encontró en estadio de metacercaria.

Familia Hemiuroidea (Faust 1929)

Parahemiurus merus (Linton, 1910) (CICESE/P-Ssc2*1) (Fig. 4).


[Figure ID: f4] Figuras 4a-c.

Parahemiurus merus. a) Porción anterior: acetábulo (A). b) Vista detallada de glándulas vitelogénicas (GV), ovario (O) y testículos (T). c) Ventosa oral (VO) y esófago (E).


Organismos con forma elongada y cutícula estriada hasta la altura de los testículos y cuerpo subcilíndrico con ecsoma. Se observó una ven tosa oral subterminal, con una medida de 75 ± 10 µm por 60 ± 30 µm, y una faringe musculosa; esófago corto seguido por la bifurcación de los ciegos intestinales que se extienden hasta la parte posterior del organismo. Acetábulo más grande que la ventosa oral 140 ± 20 µm por 122 ± 8 µm encontrándose muy próximo a la ventosa. Longitud de 620 ± 120 µm de largo por 300 ± 60 µm de ancho, esta medida registrada a nivel del acetábulo. Se aprecian dos testículos ovoides en tándem ubicados ventralmente y en posición más o menos diagonal. El anterior de 66.5 ± 2 µm al igual que el posterior. Presentó una vesícula seminal pretesticular con forma oval. Ovario en la parte postesticular (tercio medio del cuerpo) y separado de los testículos por el útero, de 52.4 ± 2 µm por 30.9 ±2 µm. Las glándulas vitelogénicas se aprecian como dos masas compactas idénticas postováricas, de 108 ± 20 µm por 103 ± 10 µm. Poro genital localizado en la parte media ventral, a nivel de la bifurcación de los ciegos.

Myosaccium ecaude (Montgomery, 1957) (CICESE/P-Ssc2*2) (Fig. 5).


[Figure ID: f5] Figuras 5a-c.

Myosaccium ecaude. a) Porción anterior: ventosa oral (VO), esófago (E), ciegos intestinales (CI) y acetábulo (A). b) Porción media: huevecillos (H) y poro genital (PG). c) Glándulas vitelogénicas (GV), ovario (O) y testículos (T).


Organismos con un cuerpo pequeño, subcilíndrico sin ecsoma y con cutícula estriada, ventosa oral, subterminal, seguida por la faringe y un esófago muy corto de donde se dividen los ciegos intestinales extendiéndose hasta la región posterior del organismo. Acetábulo más grande (114.28 µm) que la ventosa oral (50 µm), localizado en el primer tercio del cuerpo del organismo. La longitud total promedio de estos organismos fue 935.7 ± 100 µm y 160.8 ± 10 µm de ancho a nivel del acetábulo. Ovario con forma ovoide, ubicado detrás del testículo izquierdo, de 79 ± 5 µm por 73 ± 2 µm y un receptáculo seminal. Se observaron dos glándulas vitelogénicas postováricas, con un largo de 93 ± 3 µm por 60 ± 3 µm, útero largo y extendido hasta la región posterior del organismo con un gran número de huevos pequeños. Se lograron observar dos testículos con forma oval ubicados ventralmente sobrepuestos, con una medida de 64 ± 2 µm. Se visualizaron músculos robustos en la vesícula prostática.

Familia Bucephalidae (Poche, 1907)

Bucephalus sp. (Baer, 1827) (CICESE/P-Ssc2*3) (Fig. 6).


[Figure ID: f6] Figura 6.

Metacercaria desenquistada de Bucephalus sp. en donde se observan los tentáculos (T), la región posterior (B) y la región anterior (A).


Todos los ejemplares se encontraron enquistados, con una longitud de 534 ± 418-650 µm y 118 ± 12 µm de ancho. Ventosa oral terminal con apéndices digitiformes (tentáculos) curvados, acetábulo poco desarro llado, sin prefaringe ni esófago. Boca en el tercio medio del cuerpo. Faringe localizada en el último tercio del cuerpo como una estructura esférica y muscular, intestino en forma de saco globoso, que se extien de anteriormente hasta alcanzar la faringe. El adulto de esta especie mantiene la presencia de tentáculos en la ventosa anterior y la boca en el tercer medio del cuerpo.

Descripción de parásitos nematodos.

Familia Anisakidae (Skrjabin & Karokhin, 1945)

Anisakis sp. (Dujardin, 1845) (CICESE/P-Ssc1*1) (Fig. 7).


[Figure ID: f7] Figuras 7a-c.

Características morfológicas propias de Anisakis sp. a) Región anterior: labios (L), diente quitinoso (D). b) Región media: ventrículo (V). c) Región posterior: glándulas cloacales (G) y la cloaca (CL).


Los ejemplares encontrados correspondieron a larvas de tercer es tadio con coloración blanquecina, cuerpo robusto y fusiforme, estria ción transversal más marcada en ambos extremos del cuerpo; boca provista de tres labios poco desarrollados, uno dorsal y dos ventro-la terales que rodean la abertura bucal. Entre los labios ventro-laterales se encontró el diente quitinoso situado anteriormente; anillo nervioso; longitud del esófago al anillo de 300 ± 100 m. El ventrículo alargado, con el plano de unión al intestino oblicuo respecto al eje longitudi nal del cuerpo, con una longitud de 1000 ± 100 µm. Canal del recto corto, oblicuo al ano y rodeado de tres glándulas rectales. En todo el cuerpo se observaron estriaciones cuticulares en forma de anillos. La longitud total promedio de los ejemplares analizados fue de 1900 ± 400 µm.

Familia Anisakidae (Skrjabin & Karokhin, 1945)

Hysterothylacium sp. (Ward & Magath, 1917) (CICESE/P-Ssc1*2) (Fig. 8).


[Figure ID: f8] Figuras 8a-c.

Características morfológicas generales de Hysterothylacium sp. a) Región anterior: labios (L). b) Región media: ventrículo (V). c) Región posterior (P) en donde se muestran los picos (E).


Organismos con coloración blanquecina, cuerpo robusto y fusiforme con estriaciones transversales en forma de anillo en la cutícula a lo largo del cuerpo. Longitud total promedio de 1260 ± 600 mm, ancho máximo promedio de 0.3± 0.1 mm, longitud promedio del esófago al anillo 400 ± 100 µm, longitud del ventrículo 200 ± 50 µm y longitud de la cola 200 ± 100 µm. Porción cefálica ensanchada a nivel de la base de 3 labios bien desarrollados, uno dorsal y dos ventro-laterales, además tres interlabios rodeando la abertura oral. Esófago muscular de aspecto cilíndrico conectado con el ventrículo y éste a su vez unido al intestino y ciego intestinal. Anillo nervioso a la mitad de la longitud del esófago, poro excretor localizado ligeramente por debajo del anillo nervioso. Ciego intestinal corto, extendiéndose anteriormente, sobrepa sando ligeramente la longitud del ventrículo. Parte posterior provista de pequeñas proyecciones cuticulares. La longitud total promedio de los ejemplares analizados fue de 1930 ± 400 µm y en el recto se observa ron tres glándulas rectales.

Descripción de parásitos céstodos.

Familia Tetraphyllidea (Carus, 1863) (CICESE/P-Ssc3*1) (Fig. 9)


[Figure ID: f9] Figuras 9a-b.

Plerocerco de la familia Tetraphyllidea. a) Se aprecia la región anterior (A), posterior (P), cordones nerviosos (CN). b) una ampliación del botrio provisto de acetábulos (V).


Los ejemplares encontrados correspondieron a larvas con cuerpo alar gado, región posterior cónica. Longitud de 1300 ± 200 µm y ancho de 430 ± 10 µm. Los organismos encontrados presentaron un escólex esférico provisto con cuatro acetábulos en forma de botrios sésiles la terales con forma ovalada y un escólex apical musculoso. A lo largo del cuerpo se observan dos líneas que muestran los cordones nerviosos.

DISCUSIÓN

La carga parasitaria de S. sagax investigada en el presente estudio comparada con la de otras regiones del Pacifico, ya sea de la mis ma especie o especies cercanas, ayuda a identificar parásitos de cada región, que pueden servir como marcadores biológicos, y también a comprender mejor las interacciones parásito-hospedero a una mayor escala geográfica. Baldwin et al. (2011) identificaron a nivel genético larvas del nematodo del género Anisakis parasitando a S. sagax que fueron capturadas a lo largo de la Costa Oeste de EUA; encontrando tres diferentes especies. Los nematodos son parásitos típicos de peces ma rinos (Rello et al., 2008) y también se encontraron presentes en la carga parasitaria de S. sagax del Pacífico que fue investigada en el presente estudio; sin embargo, Reed et al. (2012) no registraron su presencia en S. sagax de Sudáfrica, cuya ausencia podría estar relacionada con las temporadas de muestreo, asociada a su vez con la sucesión de especies de las cuales se alimentan los organismos. Zorica et al. (2015) realizaron un estudio de los hábitos alimenticios y la variación de la carga parasitaria en dos clupeidos, Sardina pilchardus (Walbum, 1792) y Engraulis encrasicolus (Linnaeus, 1758) en el mar Adriático, descu brieron dentro de la carga parasitaria de ambos organismos al digeneo P. merus y al anisakido Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802), organismos también presentes en S. sagax. Los autores argumentaron que esta carga parasitaria varía estacionalmente y se relaciona direc tamente con los hábitos alimenticos de los clupeidos de su estudio.

En México, Pérez-Ponce de León et al. (2000) llevaron a cabo una investigación de la carga parasitaria de los miembros de la familia Clu peidae, como son Harengula thrissina (sardina plumita) (Jordan & Gil bert, 1882) y Opisthonema libertate (sardina crinuda) (Günther, 1867); en estos peces se registró la presencia del nematodo Anisakis sp.

Tanto M. ecaude como P. merus han sido reportados como parte de la helminto fauna común de S. sagax en el Pacífico y no son conside rados agentes causantes de enfermedades importantes (Love & Moser, 1976). El grupo de los hemiuriformes es uno de los más comunes en la parasitofauna de peces marinos, especialmente de organismos de aguas templadas como los clupeidos, carrangidos, salmónidos y enfrailidos (Bray, 1990), sin embargo, su identificación ha sido tema de controversia entre diferentes autores (León-Régagnon et al., 1997). Por ejemplo, en el registro parasitológico de Love y Moser (1976) para S.sagax documenta ron a Parahemiurus noblei; más tarde, Bray (1990) realizó una revisión detallada del género y clasificó a P. merus como sinónimo de P. noblei. Bucephalus sp. no había sido encontrado en la sardina monterrey y las metacercarias de la familia Bucephalidae sí pueden causar parasitosis de importancia en otras especies. Hoffmann et al. (1990) expusieron que las metacercarias de esta familia causaron daño en las branquias, vísceras e hígado de ciprínidos, lo que provocó una epizootia en el río Main (Alemania). Ogawa et al. (2004) reportaron la primera parasitosis en ciprínidos de Japón ocasionada por metacercarias de esta familia; su presencia en el hospedero causó hemorragias en las aletas, piel y en los ojos, incluso en algunos casos la muerte. En esta investigación no se observaron hemorragias o alteraciones visibles importantes en las aletas de S. sagax, pero el potencial de que este tipo de lesiones aparezcan está relacionado con el estrés al que pueda estar expuesto el hospedero, tal como lo mostraron Hoffmann et al. (1990). Por otro lado, el estadio adulto de Bucephalus sp. se desarrolla dentro de peces ictiófagos, por lo que el consumo de S. sagax parasitada por Bucephalus sp. representa una vía de trasmisión para el atún en cultivo y cuyos posibles efectos negati vos aún se desconocen. Marcogliese (2002) ha mencionado que muchos parásitos de peces marinos utilizan indiscriminadamente hospederos paraténicos y hospederos definitivos en la red trófica, con el propósito de colonizar un mayor número de hospederos y aumentar sus probabi lidades de supervivencia (Lafferty, 2013). En este sentido, es importante subrayar que en condiciones de cultivo, el riesgo de brotes de parasitosis se incrementa por el hacinamiento y estrés que representa el cautiverio (Hoffmann et al., 1990; Johnson et al., 2004).

Durante la segunda temporada de muestreo (invierno-primavera) se observó un incremento en la intensidad y abundancia de los helmintos, lo que puede estar asociado con eventos ecológicos que ocurren estacionalmente, así como con el comportamiento migratorio de la sardina. Marcogliese (1995) también sostuvo que en aguas templadas se da un efecto de sobreposición en el aumento del número de huevos de parásitos o estadios larvales, aumento en la población de zooplancton por los florecimientos de microalgas y la presencia de peces pelágicos que migran a las costas para su reproducción, circunstancia que oca siona que el éxito de parasitismo aumente. Schweigert (2002), sobre las migraciones de la sardina para desovar, subrayó que para los desoves de otoño las sardinas migran mar adentro, mientras que para los desoves que se desarrollan durante la primavera, migran hacia zonas costeras. En este sentido, tal como argumenta Marcogliese (1995), se dan las condiciones ideales para la sobreposición de los factores antes mencionados, que favorecen la proliferación del zooplancton y que re presenta el primer hospedero intermediario de la mayoría de los pará sitos. La sardina, al realizar la migración de primavera, encuentra zonas con un gran número de crustáceos que podrían estar parasitados, lo que aumenta los valores en su carga helmintológica.

Los nematodos encontrados registraron una prevalencia simi lar durante las dos temporadas de muestreo (93.2% verano-otoño y 93.3% invierno-primavera), que en ambos casos fue menor a la regis trada por los trematodos. Tanto Anisakis sp. como Hysterothylacium sp. son cosmopolitas, por lo que es co mún encontrarlos como fauna propia de una gran diversidad de peces (Anderson, 1984; Grabda, 1991; Dick & Choudhury, 1995).Si bien en el registro helmintológico de S. sagax reportado por Love & Moser (1976) se encontró a Anisakissp. y Contracaecum sp., en esta investigación no se localizó ningún ejemplar perteneciente al género Contracaecum, debido, tal vez, a la ausencia de estos organismos en la zona y las temporadas en las cuales se llevó a cabo el estudio. Por otro lado, un aumento en el tamaño de muestra podría ayudar a detectar parásitos con baja presencia.

Los elevados valores de prevalencia de nematodos encontrados en la sardina monterrey indican que existe un riesgo potencial de con traer Anisakis sp. y desarrollar anisakiasis al consumir sardina poco cocinada. Incorvaia (2001)realizó un estudio sobre los parásitos de la merluza (Merluccius hubbsi Marini, 1933) y encontró que la de inten sidad de Anisakis simplex fue de 1.9, con una prevalencia de 83.2% y una abundancia de 1.6. Laffon-Leal et al. (2000) infirieron que los peces con una prevalencia de 56% de nematodos, pertenecientes a la familia Anisakinae, representan un alto riesgo de zoonosis al no ser procesados adecuadamente para su venta (remoción de vísceras), así como al ser ingeridos crudos o poco cocinados. Estudios previos rea lizados en Baja California indican que los nematodos pertenecientes a la familia Anasakiidae son comunes en varias especies de peces ictiófagos. Castillo-Sánchez (1996) estudió a los helmintos presentes en el lenguado de California Paralichthys californicus (Ayres, 1859) en tres diferentes zonas, el estero de Punta Banda, la bahía de Todos Santos y la bahía de San Quintín en Baja California, y encontró que los nematodos presentaron el segundo valor más alto de prevalencia (36.7%). Por otro lado, Sánchez-Serrano & Cáceres-Martínez (2011) desarrollaron el primer registro helmintológico del atún aleta azul del norte (Thunnus orientalis Temminck & Schlegel, 1844), fueron captu rados por la flota atunera de Ensenada, Baja California, y arrojaron un valor de prevalencia (73%) superior al registrado en P. californicus. La anisakiasis en países como Japón y España representa un problema de salud pública, tan sólo en Japón se registran mil casos anuales (Ferre, 2001). Tal como se ha mencionado anteriormente, el consumo de especies parasitadas por este tipo de helminto puede ser riesgoso si no se toman las medidas de manejo y cocción necesarias, en este sentido, es importante hacer pública esta información para consumi dores y autoridades sanitarias de la zona.

Por otra parte, los cestodos presentaron valores muy bajos de in tensidad (2.7 verano-otoño y 3.0 en invierno-primavera), abundancia (0.08 y 0.02 respectivamente) y prevalencia (2.9% y 6.7% respecti vamente) en ambas temporadas de muestreo. Pérez-Ponce de León et al. (2000) registró para los cestodos valores altos de intensidad, abundancia y prevalencia, principalmente en peces que migran o ha bitan en estuarios o lagunas costeras. Arthur & Arai (1980), por otro lado, registraron tres diferentes géneros de cestodos en Clupeaha rengus pallasi (Valenciennes, 1847); este pez migra hacia los esteros para realizar sus desoves, lo que apoya lo mencionado por Pérez-Ponce de León et al. (2000). De acuerdo con esta observación, los ba jos valores en los parámetros de prevalencia, intensidad y abundancia de cestodos en la sardina monterrey estarían relacionados con sus hábitos, ya que S. sagax es un organismo pelágico que habita en la plataforma continental y raras veces entra a las lagunas costeras en donde pudiera ser parasitada por cestodos. Todos los cestodos fueron miembros de la familia Tetraphyllidea y se encontraron en el estadio larval de plerocercoide (Jensen & Bullard, 2010). Los cestodos adul tos de este orden suelen parasitar elasmobranquios. El ciclo de vida de estos organismos es poco conocido y sobre algunas etapas no se tiene ninguna información, pero se sabe que incluye tres hospederos: copépodos, teleósteos (donde podría encontrarse el atún o la sardina) o mamíferos marinos y al final elasmobranquios (Cheng, 1986). Marcogliese (1995) aludió que la carga parasitaria de los organismos ésta en función de tres factores: 1) fauna parasitológica propia del lugar, 2) hábitos migratorios del hospedero y 3) temporada de reproducción del hospedero, también, que los organismos migratorios presentaron parásitos propios de los lugares a los que ellos migran, ya sea para su reproducción o su alimentación. A pesar de que los peces no se mantienen por más de 6 meses en los cultivos, este tiempo no re presenta una limitante en la transmisión de los parásitos, ya que los tiempos de transmisión de hospedero a hospedero (una vez que es ingerido el hospedero parasitado) van desde unas horas hasta dos meses (Williams & Jones 1994).

Por otro lado, se observó que existe una clara preferencia de cada grupo de helmintos por alojarse en un órgano determinado de la sardina (microhábitat).Vidal-Martínez & Kennedy (2000) realizaron un estudio en Cichlasoma sympilum (Hubbs, 1935) y observaron este mismo efecto, sin embargo, aclararon que la distribución de los pa rásitos puede cambiar al existir una sobrepoblación en un órgano en particular (aumento en la capacidad de carga), lo que provoca una mi gración hacia los órganos cercanos. Esch & Fernández (1993) hicieron alusión a que la preferencia por parasitar un órgano determinado del hospedero se relaciona con las necesidades nutricionales, fisiológicas y el ciclo de vida de cada uno de los grupos de parásitos, lo que en este estudio se refleja especialmente en los trematodos adultos, en contrados exclusivamente en la mucosa del estómago. La localización de los nematodos, en esta investigación, coincide con los resultados de Ferre (2001), quién mencionó que A. simplex se encuentra con mayor frecuencia alojado en las paredes externas de órganos, especialmente en estómago, y libres en la cavidad abdominal, lo que se relaciona con el incremento de la capacidad de los nematodos para migrar hacia el músculo del pez y acceder a regiones que pueden brindarle un mayor éxito para llegar a su hospedero final.

El registro helmintológico de S. sagax obtenido en este estudio re sulta sumamente útil para los consumidores, autoridades sanitarias y productores (maricultura) de la región, de igual importancia para aquellos productores de otras partes del mundo que importan a sus países sardina de esta zona, debido a que permite conocer los niveles de para sitismo de la sardina monterrey, conocer a los organismos que pueden ocasionar daños a las especies en cautiverio y contar con bases para desarrollar buenas prácticas de cultivo, procesamiento y consumo que ayuden a evitar la trasmisión de los parásitos de la sardina a los otros peces y al hombre.


AGRADECIMIENTOS

Este estudio fue financiado por el proyecto número 623106 del CICESE. Los autores desean expresar su agradecimiento a la M. en C. Yanet Guerrero Rentería por su ayuda en el procesamiento de muestras y por la escritura del manuscrito

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HIDROBIOLOGICA. Vol.27 Año 2017, Número 3, septiembre-diciembre de 2017, es una publicación cuatrimestral editada por la Universidad Autónoma Metropolitana, a través de la Unidad Iztapalapa, División de Ciencias Biológicas y de la Salud, Departamento de Hidrobiología. Prolongación Canal de Miramontes 3855, colonia Ex Hacienda San Juan de Dios, delegación Tlalpan, C.P. 14387, México, Ciudad de México y Av. San Rafael Atlixco, núm. 186, colonia Vicentina, delegación Iztapalapa, C.P. 09340, México, Ciudad de México, teléfono 5804-6475. Página electrónica de la revista: https://hidrobiologica.izt.uam.mx y dirección electrónica: rehb@xanum.uam.mx. Editora Responsable María Esther Meave del Castillo. Certificado de Reserva de Derechos al Uso Exclusivo de Título No. 04-2010-072711181500-203, ISSN para versión impresa e ISSN para revista electrónica son otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor. Responsable de la última actualización de este número María Esther Meave del Castillo, Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Iztapalapa, Av. San Rafael Atlixco, núm. 186, colonia Vicentina, delegación Iztapalapa, C.P. 09340, México, Ciudad de México. Fecha de última modificación: 28 de diciembre de 2017. Tamaño de archivo: 30 MB.Las opiniones expresadas por los autores no necesariamente reflejan la postura del editor de la publicación.Queda estrictamente prohibida la reproducción total o parcial de los contenidos e imágenes de la publicación sin previa autorización de la Universidad Autónoma Metropolitana.

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